Diversidad de especies de Anopheles y vector zoonótico de malaria del Santuario de Vida Silvestre Buton Utara, Sudeste de Sulawesi, Indonesia

Jul 03, 2023

Malaria Journal volumen 22, Número de artículo: 221 (2023) Citar este artículo

434 Accesos

2 altmétrico

Detalles de métricas

La reciente deforestación para la agricultura, la minería y el reasentamiento humano ha reducido significativamente el hábitat de muchos primates no humanos (NHP) en Indonesia e intensifica la interacción entre los NHP y los humanos, abriendo así la posibilidad de propagación de patógenos. La aparición de malaria zoonótica, como Plasmodium knowlesi, plantea una inmensa amenaza para el actual control y eliminación de la malaria que apunta a la eliminación global de la malaria para 2030. Dado que la malaria en humanos y en los NHP es transmitida por la hembra del mosquito Anopheles, el control del vector de la malaria Es muy importante mitigar la propagación del parásito de la malaria a los humanos. El presente estudio tiene como objetivo explorar la diversidad de especies de Anopheles en asentamientos humanos adyacentes al bosque del santuario de vida silvestre en Buton Utara Regency, sureste de Sulawesi, Indonesia, e identificar las especies que potencialmente transmiten el patógeno de monos a humanos en el área.

La vigilancia de los mosquitos se llevó a cabo mediante la recolección de larvas y adultos, y los mosquitos recolectados se identificaron morfológica y molecularmente utilizando los marcadores de códigos de barras, la subunidad I de la citocromo oxidasa (COI) y los genes de la especie 2 transcrita interna (ITS2). El transporte de esporozoitos de Plasmodium se realizó en mosquitos recolectados mediante captura de aterrizaje humano (HLC) y trampa de doble red cebada por humanos (HDNT).

Los resultados revelaron varias especies de Anopheles, como Anopheles flavirostris (16,6%), Anopheles sulawesi (3,3%), Anopheles maculatus (3,3%), Anopheles koliensis (1,2%) y Anopheles vagus (0,4%). El análisis molecular del transporte de esporozoitos utilizando cebadores de malaria específicos de primates identificó a An. sulawesi, miembro del grupo Leucosphyrus, portador de esporozoito de Plasmodium inui.

Este estudio indica que la transmisión de malaria zoonótica en el área es posible y alerta sobre la necesidad de realizar esfuerzos de mitigación a través de una intervención de control de vectores adaptada localmente y la conservación del hábitat de los PNH.

La malaria sigue planteando un importante problema de salud pública en 77 países de todo el mundo y la mayoría de las muertes se producen en África. Según el informe mundial sobre la malaria, en 2021 hubo 247 millones de casos de malaria y 619.000 muertes [1]. A pesar de los importantes avances en la reducción de la incidencia de la malaria en las últimas dos décadas en la región del sudeste asiático, una inmensa aparición de malaria zoonótica plantea un nuevo desafío en áreas donde la malaria humana se ha eliminado con éxito, como Singapur, Malasia, Indonesia y otros países del sudeste asiático. [2]. La malaria es causada por un parásito protozoario del género Plasmodium y se transmite a los humanos y otros primates no humanos (NHP) por las hembras de los mosquitos Anopheles. Aproximadamente 537 especies de Anopheles se distribuyen en diferentes partes del mundo [3], pero sólo unas 30 especies desempeñan un papel importante como vectores de malaria [1, 4], ya que prefieren alimentarse de sangre humana para nutrir sus huevos [5].

Los cambios climáticos y ambientales afectan la presencia de vectores de enfermedades que transmiten muchas de las enfermedades transmitidas por vectores a los humanos y a los NHP [6, 7]. Los ecosistemas están influenciados por muchos factores, muchos de los cuales están controlados por el clima [8]. Los vectores de enfermedades requieren ciertos ecosistemas para su supervivencia y reproducción [9]. El potencial de transmisión de la malaria está asociado con cuerpos de agua que actúan como sitios larvarios para los vectores de la malaria, como charcos, ríos, lagos, estanques, charcas subterráneas y senderos para animales [10]. El santuario de vida silvestre en Buton Utara Regency proporciona un sitio o ambiente adecuado para que vivan los mosquitos, incluido el Anopheles, ya que también tiene algunos primates no humanos, como el macaco y el tarsio [11].

El archipiélago de Indonesia alberga aprox. 80 especies de Anopheles, 26 de las cuales han sido incriminadas como vectores de malaria. Además, se han confirmado mediante identificación molecular diez especies de Anopheles como vectores de malaria, tales como: Anopheles vagus, Anopheles barbirostris, Anopheles kochi, Anopheles nigerrimus, Anopheles tessellatus, Anopheles maculatus, Anopheles flavirostris, Anopheles aconitus, Anopheles karwari y Anopheles peditaeniatus. Anopheles flavirostris es una especie atraída por los grandes mamíferos, incluidos búfalos, vacas y personas [12,13,14,15].

Para lograr el objetivo de eliminar la malaria para 2030, son muy importantes los esfuerzos para controlar la malaria mediante el control de vectores. En toda Indonesia existe una enorme variabilidad en la diversidad y distribución de los vectores de la malaria; por lo tanto, el conocimiento localizado de los vectores de la malaria es crucial para establecer estrategias adecuadas de intervención contra los vectores [16]. Los estudios realizados en varios sitios del sudeste asiático hasta la fecha identificaron varios vectores de malaria zoonótica, como Anopheles dirus, Anopheles balabacensis y Anopheles leucosphyrus [17]. Todos estos mosquitos están clasificados como mosquitos del bosque.

Este estudio tiene como objetivo identificar la diversidad de Anopheles spp. así como los vectores de la malaria en primates en el Santuario de Vida Silvestre de Buton Utara (BUWS) que potencialmente transmiten la malaria zoonótica al asentamiento humano adyacente.

El BUWS está ubicado en la isla de Buton, precisamente en el área de Buton Utara Regency. Tiene cuatro áreas turísticas divididas: Resort I, Resort II, Resort III y Resort Muna. Las áreas de estudio se eligieron en función del área de asentamiento adyacente a un bosque. El clima en esta zona es típicamente tropical, con una temporada más seca de abril a septiembre y una temporada más húmeda de octubre a marzo. Se recolectaron mosquitos en estadios larvarios y adultos en el Resort III del bosque del santuario de vida silvestre y en los asentamientos humanos adyacentes en las aldeas: Labuan bajo, Lasiwa, Labajaya y Laeya (Fig. 1). Los habitantes locales de las cuatro aldeas son agricultores de subsistencia que cultivan maíz, batata, anacardos y otros. Se crían ganado vacuno y pollos, y algunas personas se adentran en el bosque en busca de brotes de ratán y otra flora comestible.

Complejo III del bosque santuario de vida silvestre y asentamientos humanos adyacentes en las aldeas: Labuan bajo, Lasiwa, Labajaya y Laeya

La recolección de larvas se realizó mediante la vigilancia de cuerpos de agua en el bosque adyacente o dentro de un radio de 500 m del asentamiento humano en 4 aldeas. El estudio de larvas se realizó desde la casa temporal para protección de cultivos en un bosque. Los aldeanos construyeron esta casa para mantener su granja en el bosque, lejos de plagas como el jabalí y los macacos. Se tomaron muestras de todos los hábitats potenciales de larvas acuáticas cerca de los hogares y hasta 500 m dentro del bosque para detectar larvas de mosquitos. Primero, se observaron diferentes hábitats para determinar si había larvas de mosquitos presentes. Los hábitats eran charcos de lluvia, huecos de árboles, pozos, manantiales, márgenes de arroyos y zanjas. Se incluyeron como sitios de muestreo los hábitats que resultaron positivos para larvas. A cada sitio de muestreo se le asignó un número permanente para muestreos repetidos. Los sitios de muestreo fueron georreferenciados mediante Sistema de Posicionamiento Global (GPS), y se registraron las coordenadas (latitud y longitud), tipo de hábitat y cobertura vegetal. La distancia desde el asentamiento humano más cercano se midió con una cinta métrica. La profundidad del agua en cada hábitat acuático se midió con una regla de un metro en tres puntos y luego se calculó el promedio. La salinidad y el pH se registraron utilizando un Horiba Salt Laquatwin y un Horiba pH Laquatwin. Todos los parámetros fisicoquímicos se determinaron in situ únicamente durante el primer evento de muestreo.

La cuantificación de la densidad larvaria de Anopheles (D) se calculó de la siguiente manera [18,19,20]:

Se realizaron recolecciones de mosquitos adultos durante 8 noches consecutivas desde el 15 de septiembre hasta el 15 de octubre de 2020. Una cada noche secuencial, se tomaron muestras de una nueva área del complejo de Labuan. Los mosquitos se recolectaron cada hora desde las 7 pm hasta las 7 am. En cada noche de muestreo, los mosquitos se recolectaron con una réplica de cada una de las siguientes trampas: trampa de aterrizaje humano (HLC, por sus siglas en inglés) interior y exterior, trampa de doble red con cebo humano (HDNT, por sus siglas en inglés), trampa para animales -tienda con cebo (ABT) y una trampa de luz en miniatura CDC (CDC-LT). Aunque el ganado para los ABT no estaba disponible universalmente, esta trampa solo se usó en el área de Labajaya (Aldea 2). Los mosquitos que picaban fueron recolectados cada hora desde las 7 pm hasta las 7 am por el voluntario o el personal de entomología.

La HLC fue realizada por dos voluntarios adultos varones, uno en el interior y otro en el exterior. Cada recolector se sentó en una silla con las piernas expuestas desde los pies hasta las rodillas y capturó los mosquitos tan pronto como aterrizaron en las piernas expuestas antes de comenzar a alimentarse usando una linterna y un aspirador bucal [21, 22]. La recolección de cada hora se guardó por separado en vasos de papel etiquetados. Se asignó un supervisor para coordinar las actividades y vigilar que los voluntarios no se quedaran dormidos durante las noches de recolección. Todos los recolectores recibieron profilaxis contra la malaria para evitar el riesgo de contraer malaria durante el período de recolección. Los mosquitos fueron identificados como especie a la mañana siguiente. La tasa de picaduras humanas se calculó por separado para las capturas en interiores y exteriores. Cuando corresponda, se calcularán la tasa de mordeduras humanas, la densidad horaria media y la tasa de inoculación entomológica.

El HDNT en este estudio consistió en dos redes tipo caja (redes internas y externas) con un techo de lona y colocadas en el área de estudio excepto en Labuan Bajo (un lugar en el Resort III). La red interior (97 cm de alto × 200 cm de largo × 100 cm de ancho) protege completamente a un voluntario humano que descansa sobre un colchón. La red exterior (100 cm de alto x 250 cm de largo x 150 cm de ancho) se cuelga sobre la red interior y se eleva a 30 cm del suelo. El personal de investigación recolecta cada hora los mosquitos atraídos por el cebo humano. El HDNT es una herramienta libre de exposición, ya que la red interior evita que los mosquitos atraídos piquen a los voluntarios. El muestreo de mosquitos al aire libre utilizando el HDNT se realizó de 7 pm a 7 am durante cada noche de recolección.

Una vaca adulta fue atada sin apretar a una estaca en el suelo en el centro de una tienda de campaña grande (tienda de campaña Coleman de 13 × 15 pies con dosel cubierto). ABT se realizó una vez cada noche. Los mosquitos atraídos para picar y reposar en las paredes interiores de la tienda se recolectaron cada hora durante 5 minutos utilizando aspiradores bucales.

También se colocó al aire libre una trampa de luz en miniatura CDC convencional a aproximadamente 2 m de cada uno de los árboles seleccionados en las áreas boscosas, a una altura de 1,5 m del suelo. El árbol está entre el criadero y la casa y donde se colgó el CDC-LT. Las trampas se colocaron con una luz LED blanca y un señuelo de octanol (Octanol Emplura ® Merck). Los mosquitos capturados se recolectaron a la mañana siguiente a las 7 am. CDC-LT ejecutó una unidad por área.

Se aisló ADN genómico de cabezas y tórax de mosquitos individuales utilizando el método de extracción de ADN basado en bromuro de cetiltrimetilamonio (CTAB). La región espaciadora transcrita interna del ADN ribosomal (ADNr ITS2) se amplificó por PCR utilizando los cebadores ITS2A e ITS2B [23, 24, 25] para identificar especies de Anopheles. Se utilizaron dos conjuntos de cebadores (LCO-HCO y UEA 9.2-UEA 10.2) dirigidos a la región de la subunidad 1 del ADN mitocondrial, además de confirmar la identificación del grupo Leucosphyrus [26, 27]. Los productos de la PCR se visualizaron en un gel de agarosa al 2 % y se purificaron mezclando 8 µl del producto de la PCR con 2 U de exonucleasa 1 (USB Corporation, Cleveland, OH), 1 U de fosfatasa alcalina de camarón (USB Corporation) y 1,8 µl de ddH20. Esta mezcla de limpieza se incubó a 37 °C durante 15 min y luego a 80 °C durante 15 min para inactivar las enzimas. Los productos de PCR se secuenciaron y las secuencias ITS2 limpias para cada muestra se compararon utilizando BLASTn con la base de datos NCBI GenBank para confirmar la identificación de especies moleculares en comparación con las secuencias comprobadas y publicadas.

El ADN extraído de cada cabeza y tórax de mosquito individual también se usó para detectar infección por Plasmodium utilizando una PCR anidada para amplificar una porción del gen de la subunidad I de la citocromo oxidasa mitocondrial (COI) de Plasmodium o el ADNr de Plasmodium [28]. Las secuencias de Sanger de estos amplicones positivos para PCR se asignaron a especies de Plasmodium comparándolas con secuencias conocidas de ADNr o COI de Plasmodium en la base de datos del NCBI.

Los datos cuantitativos se capturaron, gestionaron y analizaron utilizando las funciones básicas de Microsoft Office Excel y el software de código abierto, RStudio versión 2023.03.0 + 386 en R versión 4.1.0 [29, 30]. Se utilizó análisis estadístico mediante pruebas de Chi-Cuadrado y Pearson para correlacionar el tipo de sitio de reproducción con la presencia y densidad de larvas de Anopheles. Se utilizaron diferencias significativas honestas de Tukey para verificar comparaciones múltiples por pares de densidades larvarias. El análisis estadístico para diferentes métodos utilizó la prueba de Kruskall-Wallis.

Los estudios en cuerpos de agua en las cuatro localidades del santuario de vida silvestre identificaron 24 sitios de larvas, de los cuales 11 fueron positivos para larvas de Anopheles (Tabla 1; Fig. 2). Los sitios larvarios que contenían larvas de Anopheles fueron charcos de lluvia, manantiales, zanjas, pozos y márgenes de arroyos (Fig. 2). Las acequias y los arroyos de los ríos fueron los sitios larvarios más utilizados, de los cuales el 88% contenía Anopheles. La coexistencia de anofeles con no anofeles en acequias fue del 75%. El análisis estadístico mediante la prueba de Chi-Cuadrado no mostró correlación significativa entre el tipo de sitios de reproducción y la existencia de Anopheles sp. larvas (P > 0.05) al 95% IC y entre el tipo de sitios de reproducción y Anopheles sp. densidad larvaria (P > 0,05) al 95% IC. El pH de los sitios larvarios osciló entre 8 y 10 mientras que la salinidad fue de 0 ppm, lo que indica que todos tenían agua dulce.

Tipos de hábitats de larvas acuáticas: a estanque de lluvia, b hueco de árbol, c pozo, d manantial, e margen de arroyo y f zanja

El único lugar con vacas y otros animales era Labajaya (Aldea 2); por lo tanto, allí se compararon todos los métodos de muestreo de mosquitos adultos. En las otras tres localidades no se realizó el método ABT. Se recolectaron un total de 246 mosquitos adultos, principalmente a través de HLC y HDNT, siendo la gran mayoría de los mosquitos del género Anopheles, Culex y Aedes. En la Tabla 2 se muestran los Anopheles y no Anopheles recolectados en 4 localidades durante un total de 7 noches de recolección. De los 4 métodos utilizados, HLC y HDNT produjeron las mayores capturas de mosquitos. Inicialmente, el CDC-LT y el ABT se instalaron cerca del asentamiento humano. Este estudio encontró que el número promedio de mosquitos recolectados por HLC, HBDNT y CDC-LT fue 3,83, 12,8 y 2,57, respectivamente. Los mosquitos obtenidos de cada método fueron estadísticamente diferentes (P <0,05) con un IC del 95 %. La densidad y diversidad de mosquitos recolectados en Labajaya fueron mayores que en otras áreas.

Según la morfología de los adultos, los anofelinos se identificaron aproximadamente en 8 especies de Anopheles, siendo An. flavirostris, Anopheles hackery, An. sulawesi como la especie más frecuente encontrada (Cuadro 2). Otras especies como An. maculatus, An. vagus, Anopheles vanus, Anopheles subpictus y Anopheles schuffneri se encontraron principalmente en el área de Labajaya, donde los asentamientos humanos están más densamente construidos y una mayor parte del bosque se convirtió en tierra agrícola.

Del total de 8 especies morfológicas representativas se amplificaron por PCR y se secuenció el ADN utilizando el fragmento ITS2 del ADNr como objetivo, la alineación de la secuencia del ADN reveló 5 especies distintas, como An. flavirostris, An. Sulawesi, An. maculatus, An. subpictus, y An. vago (Tabla 3). Para el An. sulawesi, ya que el fragmento ITS2 no resultó en una especie concluyente. Por lo tanto, el fragmento COI de ADNmt se amplificó utilizando 2 conjuntos de cebadores LCO-HCO y UEA 9.2-UEA 10.2 como se describió anteriormente. La alineación de la secuencia de ADN del fragmento UEA de ADNmt extrajo con éxito la secuencia de ADN del ADNmt de An. sulawesi (GenBank ON908464; ON955533; DQ897967), con una similitud en la secuencia de ADN del 97,01%, lo que indica que la especie examinada era An. sulawesi. Posteriormente, el fragmento ITS2 de ADNr recién encontrado y el fragmento COI del código de barras se enviaron al GenBank como marcadores moleculares para la identificación de especies (GenBank OP020395).

Para determinar los posibles vectores de malaria zoonótica en BUWS, se extrajo ADN de las partes torácicas de la cabeza de todas las especies de Anopheles recolectadas mediante HLC y se amplificó HDNT utilizando cebadores rPLU en una PCR anidada. Se encontraron dos muestras de mosquitos positivas para Plasmodium. La secuenciación de ADN del amplicón mostró 2 muestras de An. Sulawesi portaba ADN de Plasmodium inui. Con base en los métodos HLC y HDNT realizados en 6 noches de recolección, se calculó la tasa de mordeduras humanas (MBR) y la tasa de inoculación entomológica (EIR) de An. sulawesi se calcularon y como se muestra en la Tabla 4. El hallazgo confirmó que An. sulawesi es un vector de malaria en primates y potencialmente podría transmitir malaria zoonótica al picar a humanos durante HLC y HDNT.

Los estudios entomológicos en BUWS revelaron una alta diversidad de especies de mosquitos Anopheles y no Anopheles. Los hallazgos indican el posible contagio de patógenos transmitidos por mosquitos desde los NHP a los humanos en BUWS. En el contexto de la malaria zoonótica, el hallazgo previo de una alta prevalencia de Plasmodium spp. La infección entre los macacos combinada con una diversidad de especies de Anopheles relativamente alta refleja una posible transmisión de los NHP a los humanos [31]. En apoyo de esta idea, An. Se descubrió que Sulawesi [32] portaba esporozoitos de P. inui durante la HLC con una tasa de positividad de esporozoitos y una EIR relativamente altas. Aunque el cribado y el tratamiento en la población humana no encontraron ningún caso de malaria zoonótica, la identificación de un caso de malaria humana por una mezcla de Plasmodium falciparum y Plasmodium vivax puede explicar este fenómeno [33]. Hasta la fecha, los casos de malaria zoonótica se han notificado principalmente en áreas donde se han eliminado los casos de malaria humana [34]. Otra evidencia también revela que se informaron casos esporádicos de malaria zoonótica en trabajadores forestales o asistentes a los bosques [35].

El mosquito vector Anopheles que transmite la malaria zoonótica en el sur y sudeste de Asia es principalmente del grupo leucosphyrus, que comúnmente se denomina Anopheles del bosque [36, 37]. El hallazgo de An. Sulawesi como vector de malaria en primates en BUWS confirma aún más la evidencia, ya que es uno de los miembros del complejo de especies Hackery del grupo Leucosphyrus. Varias otras especies del grupo no Leucosphyrus, como Anopheles letifer, An. Kochi y An. sundaicus contribuyó menos papel en la transmisión. En el sudeste asiático, las especies de Plasmodium de simios se transmiten principalmente por mosquitos en el An. leucosphyrus y An. complejos virales [17]. Mientras que en BUWS, especialmente, An. Sulawesi muestra una tasa de mordeduras humanas y una tasa de inoculación entomológica relativamente altas para P. inui. Plasmodium knowlesi es actualmente la especie más común de malaria en primates que causa infección zoonótica. Rara vez se han reportado otras especies, a saber, P. inui, Plasmodium cynomolgi, Plasmodium simiovale y Plasmodium coatneyi. Como se ha informado que todas las especies de malaria en primates encontradas en BUWS causan infección zoonótica en otras áreas, es obligatoria una vigilancia periódica para monitorear la infección humana, particularmente para los colonos humanos en la periferia de BUWS. Para prevenir y reducir el potencial de malaria zoonótica, se deben considerar los principales esfuerzos para reducir el contacto entre mosquitos y humanos. Otros esfuerzos, especialmente a través de la conservación del hábitat de los NHP y, por tanto, del bosque en el BUWS, deberían ser suficientes para sustentar los recursos alimentarios para su vida. Por lo tanto, la conversión ilegal del bosque en tierras agrícolas por parte de los colonos humanos en el área debe estar estrictamente prohibida, ya que el gobierno ha asignado el BUWS como un santuario de vida silvestre.

El cambio ambiental causado por la deforestación masiva puede resultar en un cambio climático que afecte la ecología de los vectores de la malaria [38]. Varias condiciones ambientales son valiosas para modelar la dinámica de transmisión de la malaria y el impacto del cambio climático y ambiental en el sudeste asiático [39, 40]. En el contexto de BUWS, es necesario controlar la tala de bosques para tierras agrícolas para evitar un mayor impacto en el hábitat y el medio ambiente de los NHP, ya que la condición es ciertamente favorable para la transmisión zoonótica de la malaria.

El BUWS exhibe una alta diversidad de especies de mosquitos, particularmente Anopheles spp. La prevalencia de la malaria en primates entre los NHP endémicos y la tala de bosques para tierras agrícolas pueden aumentar la propagación de patógenos a los humanos, como la malaria zoonótica. De los 5 Anopheles encontrados, An. sulawesi portaba P. inui y potencialmente podría transmitir la malaria de primates a colonos humanos. El conocimiento de la bionomía y el comportamiento de los vectores es importante para establecer esfuerzos de mitigación de la malaria zoonótica a través de la intervención de vectores, la conservación del hábitat de los NHP y la vigilancia periódica de la malaria en los colonos humanos.

Todos los datos relevantes están dentro del manuscrito.

OMS. Informe mundial sobre malaria. Ginebra: Organización Mundial de la Salud; 2022.

Google Académico

Lempang MEP, Dewayanti FK, Syahrani L, Permana DH, Malaka R, Asih PBS, et al. Malaria en primates: un desafío emergente de la malaria zoonótica en Indonesia. Una salud. 2022;14:100389.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Harbach RE. La filogenia y clasificación de Anopheles. En: Manguin S, editor. Mosquitos anofeles: nuevos conocimientos sobre los vectores de la malaria. Londres: IntechOpen; 2013. pág. 3–55.

Google Académico

OMS. Informe mundial sobre malaria. Ginebra: Organización Mundial de la Salud; 2019.

Google Académico

Marques J, Cardoso JCR, Félix RC, Santana RAG, Guerra MGB, Power D, et al. Dieta sin sangre fresca para la cría de mosquitos vectores de la malaria. Representante de ciencia ficción 2018;8:17807.

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Githeko AK, Lindsay SW, Confalonieri UE, Patz JA. Cambio climático y enfermedades transmitidas por vectores: un análisis regional. Toro Órgano Mundial de la Salud. 2000;79:1136–47.

Google Académico

Dhimal M, Ahrens B, Kuch U. Composición de especies, aparición estacional, preferencia de hábitat y distribución altitudinal de la malaria y otros vectores de enfermedades en el este de Nepal. Vectores parásitos. 2014;7:540.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Montoya JM, Raffaelli D. Cambio climático, interacciones bióticas y servicios ecosistémicos. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2010;365:2013–8.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Campbell-Lendrum D, Manga L, Bagayoko M, Sommerfeld J. Cambio climático y enfermedades transmitidas por vectores: ¿cuáles son las implicaciones para la investigación y las políticas de salud pública? Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2015;370:20130552.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Minakawa N, Dida GO, Sonya GO, Futami K, Njenga SM. Vectores de malaria en el lago Victoria y hábitats adyacentes en el oeste de Kenia. Más uno. 2012;7:e32725.

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Supriatna J, Shekelle M, Fuad HAH, Winbarni N, Dwiyahreni AA, Farid M, et al. Deforestación en la isla indonesia de Sulawesi y pérdida del hábitat de los primates. Conservación Ecológica Mundial. 2020;24:e01205.

Artículo de Google Scholar

Mahdalena V, Wurisastuti T. Revisión de las especies de Anopheles y su estado como vector de la malaria en las provincias de Nusa Tenggara Oriental, Papua y Papua Occidental. Espiráculos. 2020;12:46–59.

Artículo de Google Scholar

Nota RA, Mardiana, Arianti Y, Mujiono. Incriminación de An. vagus Donitz, mosquito de 1902 (Diptera: Culicidae) como vector de la malaria en el subdistrito de Kokap, distrito de Kulon Progo, Yogyakarta. Ind J Ciencias de la Salud. 2006;19:503–16.

Google Académico

Elyzar IRF, Sinka ME, Gething PW, Tarmizi SN, Surya A, Kusriastuti R, et al. Distribución y bionomía de los mosquitos vectores de la malaria Anopheles en Indonesia. Parasitol avanzado. 2013;83:173–266.

Artículo de Google Scholar

Sugiarto, Kesumawati HU, Soviana S, Hakim L. Confirmación de Anopheles peditaeniatus y Anopheles sundaicus como vectores de malaria (Diptera: Cullicidae) en la aldea de Sungai Nyamuk, isla Sebatik, Kalimantan del Norte, Indonesia, mediante un ensayo inmunoabsorbente ligado a enzimas. J Med Entomol. 2016;53:1422–32.

Artículo de Google Scholar

Rosenberg R, Lindsey NP, Ficher M, Gregory CJ, Hinckley AF, Mead PS, et al. Signos vitales: tendencias en los casos notificados de enfermedades transmitidas por vectores: Estados Unidos y territorios, 2004-2016. Representante semanal de Morb Mortal. 2018;67:496–501.

Artículo de Google Scholar

van de Straat B, Sebayang B, Grigg MJ, Staunton K, Garjito TA, Vythilingam I, et al. Transmisión zoonótica de la malaria y cambio de uso de la tierra en el sudeste asiático: lo que se sabe sobre los vectores. Malar J. 2022;21:109.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Wang H, Wang Y, Cheng P, Wang H, Wang H, Liu H, et al. La densidad de larvas de mosquitos (Diptera: Culicidae) en el condado de Jiaxiang, provincia de Shandong, China: influencia de la diversidad, riqueza y factores fisicoquímicos bacterianos. Frente Ecol Evol. 2021;9:82.

Google Académico

Villarreal-Treviño C, Penilla-Navarro RP, Vázquez-Martínez MG, Moo-Llanes DA, Ríos-Delgado JC, Fernández-Salas I, et al. Larval habitat characterization of Anopheles darlingi from its northernmost geographical distribution in Chiapas, Mexico. Malar J. 2015;14:517.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Mattah PAD, Futagbi G, Amekudzi LK, Mattah MM, De Souza DK, Kartey-Attipoe WD, et al. Diversidad de criaderos y distribución de mosquitos Anopheles en zonas urbanas seleccionadas del sur de Ghana. Vectores parásitos. 2017;10:25.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Kenea O, Balkew M, Tekie H, Gebre-Michael T, Deressa W, Loha E, et al. Comparación de dos métodos de muestreo de mosquitos adultos con capturas humanas en el centro-sur de Etiopía. Malar J. 2017;16:30.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Wong J, Bayoh N, Olang G, Killeen GF, Hamel MJ, Vulule JM, et al. Estandarización de técnicas operativas de muestreo de vectores para medir la intensidad de la transmisión de la malaria: evaluación de seis métodos de recolección de mosquitos en el oeste de Kenia. Malar J. 2013;12: 143.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Zomuanpuiia R, Ringnghetia L, Brindhaa S, Gurusubramanianb G, Senthil KN. Caracterización ITS2 e identificación de especies de Anopheles del subgénero Cellia. Actuar Trop. 2013;125:309–19.

Artículo de Google Scholar

Sum JE, Lee WC, Amir A, Braima KA, Jeffery J, Abdul-Aziz NM, et al. Estudio filogenético de seis especies de mosquitos Anopheles en Malasia peninsular basado en la región espaciadora intertranscrita 2 (ITS2) del ADN ribosómico. Vectores parásitos. 2014;7:309.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Walton C, Somboon P, O'Loughlin SM, Zhang S, Harbach RE, Linton YM, et al. Diversidad genética e identificación molecular de especies de mosquitos en An. maculatus usando la región ITS2 del ADNr. Infectar Genet Evol. 2007;7:93–102.

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Sallum MA, Foster PG, Li C, Sithiprasasna R, Wilkerson RC. Filogenia del grupo leucosphyrus de Anopheles (cellia) (Diptera: Culicidae) basada en secuencias de genes mitocondriales. Ann Entomol Soc Am. 2007;100:27–35.

Artículo CAS Google Scholar

Beebe NW, Cooper RD, Morrison DA, Ellis JT. Un estudio filogenético del grupo de vectores de malaria Anopheles punctulatus comparando las alineaciones de secuencias de ADN derivadas de las subunidades ribosómicas pequeñas mitocondriales y nucleares. Mol Phylogenet Evol. 2000;17:430–6.

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Singh B, Bobogare A, Cox-Singh J, Snounou G, Abdullah MS, Rahman HA. Un ensayo de detección de malaria por reacción en cadena de la polimerasa anidada específico de género y especie para estudios epidemiológicos. Soy J Trop Med Hyg. 1999;60:687–92.

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Posicionar equipo. RStudio: entorno de desarrollo integrado para R. Boston: Posit Software, PBC; 2023. http://www.posit.co/.

Equipo central de R. R: un lenguaje y entorno para la informática estadística. Viena, Austria: Fundación R para Computación Estadística. 2021. https://www.r-project.org/.

Handayani S, Dewi RM. Plasmodium cynomolgi: la segunda amenaza zoonótica de la malaria después de Plasmodium knowlesi en la era de la eliminación de la malaria en Indonesia. J Biotek Medisiana Indonesia. 2019;8:105–13.

Google Académico

Warren M, Wharton RH. Los vectores de la malaria en simios: identidad, biología y distribución geográfica. J Parasitol. 1963;49:892–904.

Artículo CAS PubMed Google Scholar

Ramasamy R. Paludismo zoonótico: visión global y necesidades de investigación y políticas. Frente de Salud Pública. 2014;2:123.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Akter R, Vythilingam I, Khaw LT, Qvist R, Lim YA, Sitam FT, et al. Paludismo simio en macacos salvajes: primer informe del distrito de Hulu Selangor, Selanngor Malasia. Malar J. 2015;14:386.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Fahmi F, Pasaribu AP, Theodora M, Wangdi K. Análisis espacial para evaluar el riesgo de malaria en el norte de Sumatra, Indonesia. Malar J. 2022;21:241.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Maeno Y, Quang NT, Culleton R, Kawai S, Masuda G, Nakazawa S, et al. Los seres humanos se exponen con frecuencia a una variedad de especies de parásitos de la malaria en primates no humanos a través de las picaduras de mosquitos Anopheles dirus en el centro-sur de Vietnam. Vectores parásitos. 2015;8:376.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Maeno Y. Epidemiología molecular de los mosquitos para la transmisión de la malaria forestal en el centro-sur de Vietnam. Trop Med Salud. 2017;45:27.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

MacDonald AJ, Mordecai EA. La deforestación del Amazonas impulsa la transmisión de la malaria, y la carga de la malaria reduce la tala de bosques. Proc Natl Acad Sci Estados Unidos. 2019;116:22212–8.

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Wang X, Zhou G, Zhong D, Wang X, Ying W, Yan Z, et al. Los estudios de tablas de vida revelaron un efecto significativo de la deforestación en el desarrollo y supervivencia de las larvas de Anopheles minimus. Vectores parásitos. 2016;9:323.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Roiz D, Ruiz S, Soriguer R, Figuerola J. Climatic effects on mosquito abundance in Mediterranean wetlands. Parasit Vectors. 2014;7: 333.

Artículo PubMed PubMed Central Google Scholar

Descargar referencias

Los autores agradecen a la Dirección General de Educación Superior, Ministerio de Educación, Cultura, Investigación y Tecnología de la República de Indonesia por proporcionar el “Programa Pendidikan Magister menuju Doktor untuk Sarjana Unggul (PMDSU)” y expresan un agradecimiento especial a todo el personal del laboratorio del grupo de investigación de resistencia a la malaria y los vectores, el Centro de Investigación de Biología Molecular Eijkman, la Agencia Nacional de Investigación e Innovación (BRIN), Cibinong, Indonesia, por su apoyo.

Este proyecto fue financiado por una beca de investigación de la Universidad de Hasanuddin.

Lucía Muslimin—Fallecido.

Programa de Doctorado en Ciencias Médicas, Facultad de Medicina, Universidad de Hasanuddin, Makassar, Indonesia

Meyby Eka Putri Lempang

Centro de Investigación Eijkman de Biología Molecular, Agencia Nacional de Investigación e Innovación (BRIN), Cibinong, Indonesia

Dendi Hadi Permana, Puji Budi Setia Asih, Suradi Wangsamuda, Farahana Kresno Dewayanti, Ismail Ekoprayitno Rozi, Lepa Syahrani, Wuryantari Setiadi y Din Syafruddin

Departamento de Ciencia Animal, Facultad de Ganadería, Universidad de Hasanuddin, Makassar, Indonesia

Ratmawati Malaka y Lucía Muslimin

Departamento de Parasitología, Facultad de Medicina, Universidad de Hasanuddin, Makassar, Indonesia

Din Syafruddin

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

DS y PA idearon el estudio y redactaron el borrador original. ML, DP, PA y DS responsables del análisis formal y revisión de la redacción. ML, DP, PA, SW, FD, IR, LP, WS, RW, LW y DS responsables de la investigación, contribuyeron en la curación de datos y la metodología de diseño. ML, PA y DS tienen la misma contribución como contribuyente principal. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia a Din Syafruddin.

Este estudio fue aprobado por el Comité de Ética para la Investigación Médica de la Facultad de Medicina de la Universidad de Hasanuddin, Makassar, Indonesia, No. 56/UN4.6.4.5.31/PP36-KOMETIK/2020.

No aplica.

Los autores declaran que no tienen intereses en competencia.

Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso Abierto Este artículo está bajo una Licencia Internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, compartir, adaptación, distribución y reproducción en cualquier medio o formato, siempre y cuando se dé el crédito apropiado a los autores originales y a la fuente. proporcione un enlace a la licencia Creative Commons e indique si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la normativa legal o excede el uso permitido, deberá obtener permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/. La exención de dedicación de dominio público de Creative Commons (http://creativecommons.org/publicdomain/zero/1.0/) se aplica a los datos disponibles en este artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito a los datos.

Reimpresiones y permisos

Lempang, eurodiputado, Signature, DH, Asih, PBS et al. Diversidad de especies de Anopheles y vector zoonótico de malaria en el Santuario de Vida Silvestre Buton Utara, Sudeste de Sulawesi, Indonesia. Malar J 22, 221 (2023). https://doi.org/10.1186/s12936-023-04647-7

Descargar cita

Recibido: 23 de febrero de 2023

Aceptado: 13 de julio de 2023

Publicado: 01 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s12936-023-04647-7

Cualquier persona con la que comparta el siguiente enlace podrá leer este contenido:

Lo sentimos, actualmente no hay un enlace para compartir disponible para este artículo.

Proporcionado por la iniciativa de intercambio de contenidos Springer Nature SharedIt